Au cours des années 1950, Judith Magre collabore au cinéma avec de prestigieux réalisateurs comme René Clair pour Les Grandes Manoeuvres en 1955, Julien Duvivier pour L’Homme à l’imperméable en 1957, Jacques Becker pour Montparnasse 19 en 1958 et Louis Malle pour Les Amants en 1958. Judith Magre incarne à jamais Marie-Chantal, le célèbre personnage snob qu’a inventé Jacques Chazot. C’est sur les planches que s’affirme dans les années 1960 sa carrière de comédienne, dans la compagnie Renaud-Barrault, avec laquelle elle joue La Cerisaie d’Anton Tchekhov en 1960, Judith de Jean Giraudoux en 1961, L’Orestie d’Eschyle en 1962 au Théâtre de l’Odéon à Paris.
À la télévision, elle tourne dans la célèbre émission Au théâtre ce soir, puis entre au Théâtre national populaire où elle joue Jean-Paul Sartre, Paul Claudel, Bertolt Brecht, Euripide et obtient le prix du Syndicat de la critique de la meilleure comédienne pour Les Prodiges de Jean Vauthier, mis en scène par Claude Régy.
Elle obtient ce même prix l’année suivante ainsi que le prix Plaisir du théâtre de la meilleure comédienne pour Eugénie Kroponime de René Ehni, mise en scène par Jacques Rosny.
Judith Magre obtient un molière du second rôle pour Greek de Steven Berkoff, mis en scène par Jorge Lavelli au Théâtre national de la Colline en 1990, et deux autres molières pour Shirley de Shirley Goldfarb, mise en scène par Caroline Loeb au Théâtre du Rond-Point en 2000 et pour Histoires d’hommes de Xavier Durringer, mises en scène par Michel Didym en 2006. Parallèlement à sa carrière théâtrale, elle poursuit son parcours au cinéma et tourne avec Claude Lelouch dans Le Voyou en 1970, Toute une vie en 1974, Le Chat et la Souris en 1975 et Ces amours-là en 2010.
Judith Magre tourne également avec Jean-Michel Ribes, François Leterrier, Anne Fontaine, Sophie Marceau, Jacques Davilla. En 1998, elle tourne avec Jean-Jacques Zilbermann dans L’homme est une femme comme les autres et La Folle Histoire d’amour de Simon Eskenazy, aux côtés d’Antoine de Caunes et d’Elsa Zylberstein. En 2012, elle crée Rose au Théâtre de la Pépinière.